L'Empereur consolide son emprise sur Terra et déclare formellement la victoire des Guerres d'Unification, mettant fin à des siècles de conflit. Il fait intensifier l'application de l'idéologie rationaliste d'État, la Vérité Impériale, sur toute la planète.

Conscient qu'une guerre contre les techno-cultes de Mars serait aussi longue que coûteuse, l'Empereur noue une alliance avec eux. En échange de la fourniture d'une grande flotte de guerre, d'armes et de machines pour ses Légions, il accorde au Mechanicum une autonomie sans égale en tant qu'État-client de l'Imperium, et lui permet de pratiquer sa foi en l'Omnimessie.

Le chef-d'œuvre de génie génétique de l'Empereur arrive à terme, conjuguant une science avancée et des secrets surnaturels pour créer 20 enfants surhumains, les généraux parfaits pour ses Legiones Astartes. Ces primarques ne le cèdent en puissance et en habileté qu'à l'Empereur lui-même, mais peu avant l'aboutissement du projet, une catastrophe subite disperse leurs incubateurs à travers la galaxie.

À présent que les confins du Système Sol sont sous contrôle impérial, l'Empereur et ses Légions entreprennent la Grande Croisade. Les premières flottes Explorator quittent le système pour conquérir les secteurs voisins, et sont porteuses des espérances de l'humanité.

Après des décennies de controverse relative aux dangers des pouvoirs psychiques, L'Empereur préside un grand concile pour juger de leur place dans l'Imperium. Il prononce un édit qui en interdit l'usage au personnel militaire de la Grande Croisade, à l'exception des Astropathes et Navigators indispensables au voyage dans le warp.

Alors qu'il réprime un soulèvement, Horus est blessé à mort par une lame souillée. Ses hommes l'amènent à la Loge du Serpent sur Davin, où il conclut un pacte avec les puissances obscures lors d'un sinistre rituel de guérison. Le Maître de Guerre ressort guéri de la loge, mais il recèle désormais en lui les germes de la corruption.

Leman Russ est dépêché pour procéder à l'arrestation de son frère primarque Magnus le Rouge, qui a enfreint l'Édit de Nikaea. Horus altère ses ordres, de sorte que le Loup déchaîne son courroux sur Prospero, le monde de Magnus. Les Thousand Sons se retrouvent au bord de l'extinction, avant qu'une faille dans la réalité les emporte dans le warp en compagnie de leur primarque.

Apprenant la forfaiture d’Horus au moyen d'une sorcellerie prohibée, Magnus tente d'avertir l'Empereur par une projection psychique. Ce faisant, il rompt les protections qui ceignent le Grand Œuvre, lequel est un accès donnant sur le réseau extradimensionnel qu'on appelle la Toile. Des démons déferlent dans la Toile, imposant à la Legio Custodes et aux Sœurs du Silence une décennie de guerre pour protéger le cœur même de Terra.

Perçu par le Maître de Guerre comme un rival majeur, le Primarque Sanguinius et sa Légion sont envoyés dans le Système Signus aux confins de l’Imperium oriental. Ils y découvrent des mondes impériaux dépouillés de toute vie. Piégés sur Signus Primus, les Blood Angels sont assaillis par une horde de démons et subissent des pertes affreuses jusqu'à ce que leur primarque vainque le meurtrier Ka’bandha en combat singulier.

Le Maître de Guerre révèle sa duplicité sur Isstvan III, en éliminant les fidèles à l'Empereur des Légions alliées, et même de la sienne, à l'aide d'un bombardement viral apocalyptique. Malgré ses efforts, une poignée de rescapés organisent une résistance désespérée, et la frégate Eisenstein s'échappe pour prévenir l'Imperium.

Accaparés pendant cinq ans par la lutte contre les Orks sur la bordure galactique, les White Scars dévoilent le rôle de l'Alpha Legion dans leurs malheurs. Pour des raisons obscures, l'Alpha Legion lève son blocus, ce qui permet à Jaghatai Khan d'apprendre la trahison d’Horus. Les White Scars rallient Terra au plus vite, en écrasant toutes les forces renégates sur leur route.

Les Imperial Fists isolent Cthonia, le monde des Sons of Horus, mais les félons sont trop bien retranchés pour être extirpés. La VIIᵉ Légion maintient son occupation pendant des années pour empêcher toute sortie, jusqu'à ce qu'une force d'intervention des Sons of Horus lève le siège et renverse la situation en défaveur des fils de Dorn.

Rogal Dorn envoie vers Isstvan V une grande Flotte de Représailles réunissant sept Légions, pour traduire Horus en justice. Après des heures de combat éprouvant, les trois Légions loyalistes de la flotte sont trahies par leurs ex-camarades et massacrées dans la Dépression d'Urgall. Ferrus Manus, Primarque des Iron Hands, est tué en combat singulier contre Fulgrim, tandis que Corax s'échappe et que Vulkan est présumé mort.

L'Alpha Legion s'empare d'un axe spatial vital, mais tombe par pure malchance sur une compagnie d'Iron Warriors loyalistes qu'elle doit affronter âprement. La région change de mains à de nombreuses reprises en l'espace de cinq ans, après quoi le monde central de Paramar V n'est plus qu'une carcasse dévastée.

Les Space Wolves, à l'effectif fortement réduit depuis le Bûcher de Prospero, tombent dans une embuscade de l'Alpha Legion dans la périlleuse Nébuleuse Alaxxes. Alpharius se téléporte en personne à bord du vaisseau amiral de Leman Russ, mais il est repoussé assez longtemps pour qu'un fort stellaire des Dark Angels se joigne au combat et mette en déroute les forces renégates.

Le contingent d'Imperial Fists de la Flotte de Représailles de Dorn est détourné par des turbulences du warp et tombe dans un guet-apens des félons Iron Warriors. Des dizaines de vaisseaux de ligne succombent à des abordages dans les deux camps. Les Imperial Fists abordent le navire amiral de Perturabo et manquent de peu emporter la victoire quand leur vient l'ordre de rallier Terra.

Les primarques Angron et Lorgar emmènent les Légions des World Eaters et des Word Bearers en croisade d'extermination dans le domaine d'Ultramar, foyer des Ultramarines, en incendiant tous les mondes sur leur route. Guilliman s'oppose à ses frères et interrompt leurs ravages à Nuceria, mais pas avant que d'obscures puissances possèdent Angron et le métamorphosent en avatar démoniaque de la tuerie.

Les Légions des Ultramarines et des Word Bearers répondent à l'ordre de mobilisation à Calth, mais la XVIIᵉ trahit ses frères et les massacre en masse. En dépit de la vaillante défense que Roboute Guilliman improvise, une machination des traîtres entraîne la mort de l'étoile du système et un déferlement de radiations mortelles sur la biosphère planétaire jusque-là luxuriante.

Alimenté par le carnage de Calth et de la Croisade de l'Ombre, un phénomène warp d'ampleur baptisé Tempête de la Ruine inhibe les voyages et les communications à travers l'Imperium, en coupant des régions galactiques entières de la lumière de l'Astronomican. Alors que les traîtres favorisés par le warp peuvent naviguer librement, trois Légions loyalistes sont égarées loin de Terra, et ne peuvent contribuer à la défendre.

Des vaisseaux félons attaquent le Segmentum Solar à la faveur des flottilles de réfugiés, et amènent la guerre au seuil de Terra. L'Alpha Legion parvient à portée de frappe contre le Monde-trône à l'occasion de la Bataille de Pluton, mais Alpharius n'y trouve que la mort de la main de Rogal Dorn. Malgré tout, l'Alpha Legion semble avoir une structure de commandement plus solide que jamais.

Les Dark Angels réagissent à des atrocités signalées sur la Bordure Orientale, et qui s'avèrent l'œuvre des Night Lords. Le conflit vengeur qui s'ensuit dévaste des centaines de territoires impériaux, et prend fin quand Konrad Curze et plusieurs de ses officiers supérieurs sont apparemment captifs du Lion, tandis que leur Légion se fragmente en dizaines de bandes de guerriers indépendantes.

Une forteresse inexpugnable édifiée par les primarques Perturabo et Fulgrim est assaillie en vain par une cohorte de l'Armée Impériale, que les Emperor’s Children sortent pour la massacrer. Les défenseurs regagnent leur forteresse pour la trouver occupée par la Raven Guard, qui retourne promptement son puissant armement défensif contre ses arrogants frères reniés.

Baal, le monde des Blood Angels, se mue en sanctuaire pour les Space Marines qui fuient la rébellion d’Horus. Craignant que les Légions Brisées se réorganisent et entravent ses plans, le Maître de Guerre assiège la planète, bien que chaque tentative de s'emparer de Baal soit déjouée en entraînant de lourdes pertes.

Les Iron Warriors lancent un assaut audacieux contre les ruches orbitales de Vanaheim pour les soustraire au Mechanicum. Les Space Wolves et d'autres forces loyalistes tentent de reprendre les installations, mais malgré une véritable grêle de modules de largage, trois contre-attaques successives échouent à reconquérir les ruches.

Une guerre d'anéantissement éclate entre les mondes-forges cruciaux du Système Anvillus. Étrangement, les seigneurs magi rejettent les offres d'alliance tant des loyalistes que des renégats, et détruisent quiconque tente d'intervenir. Aucun observateur ne peut comprendre l'enjeu pour lequel les factions se battent, ni la cause du conflit.

Convoitant le monde des Imperial Fists, des dizaines de flottes renégates attaquent l’Amas d’Inwit. Le siège se fait plus acharné au cours des quatre années suivantes, après quoi l'assaut du Maître de Guerre sur Terra pousse les renégats à se retirer de l'Amas d'Inwit en ne laissant qu'un chapelet de mondes incendiés.

Les renégats mobilisent sur le monde chevaleresque de Molech une énorme force d'invasion, qui comprend quatre Legios Titaniques. Au moment critique, la Maison Devine révèle son allégeance à Horus, et fait basculer l'affrontement en défaveur des loyalistes impériaux qui tombent dans le déluge de feu des félons.

La Ceinture de Fer, une région d'espace riche en mondes-forges, est la proie de guerres civiles religieuses dont l'objet est la légitimité de l'Empereur en tant qu'Omnimessie. Même l'intervention apocalyptique des Dark Angels ne met pas fin à l'escalade du désastre, et des dizaines de mondes-forges s'entredéchirent longtemps après la fin de l'Hérésie d'Horus.

Une accalmie de la Tempête de la Ruine permet à Rogal Dorn de mobiliser sur Bêta-Garmon de nombreuses forces isolées jusqu'ici, et qui forment alors la plus grande concentration armée loyaliste de la galaxie. Horus se doit de réagir, d'où une confrontation qui entraîne des milliards de morts, des milliers de navires perdus, et le quasi-anéantissement des Collegia Titanica.

Les White Scars et les Emperor’s Children s'affrontent précipitamment le long des dernières voies critiques qui relient Terra au nord de l'Imperium. Les suites de la campagne de Bêta-Garmon font venir sur la planète des forces du Mechanicum Noir et des Sons of Horus, qui pèsent contre les White Scars et pour finir expulsent les loyalistes de Lorin Alpha.

Leur isolement rompu par la fin de la Tempête de la Ruine, les Dark Angels se lancent dans une campagne vengeresse contre tous les fidèles d'Horus. Ils tracent un sillage de mondes noircis dans le sud de l'Imperium, ce qui inclut les mondes respectifs des Légions des Emperor’s Children et de la Death Guard.

Après une tentative d'assassinat malavisée contre le Maître de Guerre Horus, les Space Wolves épars sont pourchassés jusqu'au Système Yarant, où ils s'apprêtent à livrer leur dernier combat. Les nombreux ennemis de Leman Russ amènent sa Légion au seuil de l'extinction, et les Space Wolves ne doivent leur salut qu'à l'intervention surprise de Corvus Corax.

Malgré l'apparent décès de son primarque, l'Alpha Legion enfreint les ordres d'Horus et s'en prend aux loyalistes qui s'approchent de Terra, en particulier les vaisseaux Ultramarines. La flotte de Roboute Guilliman est contrainte à intervenir pour faire cesser les pertes de renforts vitaux, ce qui la retarde et l'empêche d'arriver à temps pour participer au siège de Terra.

Les modules de largage de la Death Guard, première force renégate à se déployer, se posent sur Terra. Beaucoup de guerriers qui en sortent sont de grotesques parodies de Légionnaires aux armures en décomposition et aux corps bouffis par la puissance de l’éther. Les Renégats entreprennent de capturer les défenses extérieures du Mur de la Clarté; le Khan et plusieurs milliers de ses White Scars, accompagnés de Sanguinius, Primarque des Blood Angels, font une sortie pour les affronter. L'avance de la Death Guard est stoppée, et les Loyalistes récoltent de précieuses informations sur les engins de siège en train d'être déchargés des Arches Mechanicus renégates qui s’étaient posées plus loin.

La section Clarté du Mur d’Éternité subit un assaut coordonné des Renégats sur plusieurs fronts. Des machines corrompues du Mechanicum pilonnent les murs pendant que la Death Guard avance sur les défenses extérieures. Les cieux pleurent des pluies de sang sous les viles incantations prononcées par les traîtres, et les compagnies d'assaut des Night Lords sont les premiers Renégats à prendre pied sur les murs. Tandis que la bataille fait rage, un météore s'abat devant la Porte d’Helios, et du cratère émerge le Primarque Angron, sa puissance décuplée par le Warp. L'Ange Rouge massacre les défenseurs par milliers, et la Death Guard prend les défenses extérieures, mais les Night Lords sont repoussés, et la Porte d’Helios tient bon.

Sous l’égide du Seigneur Sénéchal Fafnir Rann des Imperial Fists, les Loyalistes défendent le Spatioport de la Porte aux Lions pendant des semaines contre une énorme force d'Iron Warriors, commandée par Perturabo. Après quelques feintes, les Renégats lancent une offensive en règle, en attaquant d'en haut par les ascenseurs orbitaux et par-dessus les remparts du spatioport. Les défenses sont submergées et seule l'arrivée de renforts commandés par Sigismund, Premier Capitaine des Imperial Fists, puis celle de Rogal Dorn, permettent aux survivants loyalistes de se replier. Dorn et Perturabo se retrouvent face à face mais refusent de croiser le fer. Tandis que les Loyalistes se replient, des déchirures dans la réalité commencent à s'ouvrir alors que le bouclier psychique de l’Empereur vacille, permettant à des entités venues du Warp de commencer à se manifester sur Terra.

Après la prise du Spatioport de la Porte aux Lions, les Renégats débarquent des véhicules plus lourds et des Titans par ses tours orbitales. La phase suivante du siège commence alors que Dorn désigne quatre sites stratégiques que les Renégats vont attaquer: la Barre de la Gorgone, la Porte des Colosses, la Porte Saturnine et le Spatioport du Mur d’Éternité. Conscient qu'il est impossible de tenir les quatre, Dorn juge le spatioport le moins important, puisque les Renégats ont déjà la supériorité orbitale. Les trois derniers sites reçoivent un afflux de défenseurs, et chacun est confié à un Primarque. Dorn prend personnellement le commandement de la défense de la Porte Saturnine, pendant que Sanguinius commande la Barre de la Gorgone et que le Khan se déploie à la Porte des Colosses.

Les Iron Warriors prennent d'assaut la Barre de la Gorgone, et pilonnent sans relâche les défenseurs pour couvrir l'avance de la Legio Vulpa. La Légion Titanique est mise en déroute par Sanguinius, qui terrasse de sa propre main un Titan Warlord, ce qui galvanise les défenseurs et les pousse à avancer. Les Iron Warriors sont délogés des tours du Quatrième Circuit, ce qui renforce la position des Loyalistes

Fidèle à sa nature, le Khan refuse de mener une défense statique à la Porte des Colosses. Accompagné du Premier Capitaine Raldoron des Blood Angels et du Capitaine-Général Valdor de la Legio Custodes, le Khan lance sa Légion dans une série de sorties contre les positions renégates, infligeant ainsi de lourdes pertes à la Death Guard. Seule l'intervention de Magnus et de ses Thousand Sons empêche la déroute, car la sorcellerie de la XVe Légion et les démons qu'elle invoque forcent les White Scars à abandonner l'assaut pour se replier derrière la porte.

Estimant que Perturabo a détecté la faille dans la construction de l'édifice, Rogal Dorn prépare un piège à la Porte Saturnine. Les Sons of Horus, sous les ordres du Premier Capitaine Abaddon, lancent un assaut souterrain pendant que les Emperor’s Children attaquent la porte proprement dite. Des équipes loyalistes tendent une embuscade aux Sons of Horus qui émergent du sol, et les massacrent par milliers, les contraignant au repli. Abaddon est le seul survivant du Mournival. Dorn dirige les combats contre la IIIe Légion, et affronte Fulgrim en duel. Quand celui-ci apprend l'échec de l'assaut souterrain livré par les Sons of Horus, il retire du front le gros de sa Légion, et refuse de l'engager dans de nouvelles attaques en masse.

Le Spatioport du Mur d’Éternité succombe à une offensive renégate. Commandés par le Capitaine Camba Diaz des Imperial Fists, les Loyalistes refusent de se rendre devant Angron et demeurent résolus face à une mort certaine. Les World Eaters, appuyés par la Legio Audax, transforment le spatioport en abattoir, et sécurisent un nouveau site d'atterrissage pour les Renégats.

Depuis sa salle du trône à bord du Vengeful Spirit, le Maître de Guerre ordonne à la Death Guard de prendre la place des Iron Warriors au Spatioport de la Porte aux Lions. Perturabo a ordre de disséminer ses guerriers sur tout le front, et refuse, au prétexte que cette guerre n'a d'autre but que de causer un bain de sang et de satisfaire l'orgueil de l'Empereur et du Maître de Guerre. Perturabo ordonne à la IVe Légion de se retirer de Terra et du Système Sol. Certains vaisseaux renégats tirent sur ceux de la IVe, tandis que d'autres s'efforcent de combler les brèches dans le blocus orbital.

Corswain et sa flotte arrivent aux abords du Segmentum Solar, et font la jonction avec les survivants de la Flotte Solar commandés par l'Amirale Su-Kassen. Bien décidés à atterrir sur Terra, les Dark Angels guettent le moment opportun, avant d'avancer sur le Monde-trône à la suite du retrait des Iron Warriors du blocus renégat. Le transport de combat de l’Empereur, l’Imperator Somnium, est sacrifié pour garantir le passage des Dark Angels, et Corswain atterrit à la tête de dix mille Légionnaires sur la Montagne Creuse, repoussant les Emperor’s Children et les démons qui occupaient l’Astronomican. Corswain compte rallumer la balise afin de guider vers Terra l'approche des flottes Ultramarines et Dark Angels. La nouvelle parvient aux défenseurs du Palais Impérial, qui pensent initialement que le Lion est enfin arrivé pour libérer Terra. L'absence de la majeure partie des effectifs de la Première Légion est découverte peu avant que toute communication soit interrompue entre Dorn et les défenseurs se trouvant en dehors du Sanctum Imperialis.

Une marée de Titans détruits, récupérés sur Beta-Garmon et animés par la sorcellerie, déferle sur les défenses loyalistes, précédant l'effectif de la Legio Mortis au grand complet. La Legio Ignatum, appuyée par les survivants de plus d'une dizaine de Légions Titaniques, dont la Legio Solaria et la Legio Atarus, opère une sortie pour empêcher les Renégats d'atteindre le Mur Mercure. Des semaines de combats s’ensuivent, et bien que des dizaines de Titans renégats mordent la poussière, la Legio Mortis franchit le Mur Mercure.

Le Sanctum Imperialis s'ouvre aux Renégats.

Un linceul de désespoir, œuvre du Primarque Mortarion, s’abat sur les défenseurs dont beaucoup acceptent ce qu'ils perçoivent comme l’inévitable défaite. Refusant cette éventualité, le Khan rassemble sa Légion et des milliers d’unités blindées de l’Imperialis Auxilia pour tenter de reprendre le Spatioport de la Porte aux Lions. La sortie perfore les lignes renégates, ce qui permet aux White Scars de pénétrer dans le spatioport proprement dit, pour y affronter la Death Guard chargée de le défendre. Mortarion et Jaghataï croisent le fer; le Primarque de la Death Guard est apparemment tué, tandis que ses blessures plongent le Khan dans la catatonie, et le font passer le reste du siège au seuil de la mort. Le spatioport tombe aux mains des White Scars, qui en reprennent le contrôle et activent ses canons orbitaux, une poche de résistance loyaliste dans un océan de guerriers félons.

Les Renégats tentent de s'emparer de la Porte d’Éternité pour gagner l'accès total au Sanctum Imperialis. Sanguinius commande la force ad hoc de défenseurs sur le Rempart Delphique. La bataille dégénère rapidement en une violente mêlée une fois que les World Eaters atteignent le mur. Dans les airs, Sanguinius affronte le démon Ka’Bandha, dont il brise l'échine avant de le renvoyer dans le Warp. Peu après, Angron traque Sanguinius. Dans le duel qui s’ensuit, le Grand Ange est sévèrement blessé, tandis qu’Angron est terrassé. La Porte d’Éternité est scellée de l’intérieur, mais des brèches sont ouvertes ailleurs dans les murs en plusieurs endroits.

Les derniers jours du siège s’annoncent.

L'Empereur découvre que les boucliers du Vengeful Spirit ont été abaissés, le rendant vulnérable. Malcador prend place sur le Trône d’Or, un acte dont il sait qu'il le condamne à succomber, pour permettre à l'Empereur de mener un assaut contre Horus. Escorté de Rogal Dorn, Sanguinius, Valdor et leurs guerriers, l'Empereur se téléporte à bord du Vengeful Spirit. Les Renégats attendent les Loyalistes de pied ferme et l’action d’abordage tourne au bain de sang tandis que se révèle l’absolue corruption du Vengeful Spirit, où des démons et des maléfices capables de déformer la réalité se déchaînent contre les assaillants. L'Empereur, bien décidé à affronter son fils félon, ne cède pas.

Sur le combat qui s'ensuit flotte un voile de mythes et de demi-vérités. Ce que l'on sait, c'est que Sanguinius périt des mains du Maître de Guerre en personne, tandis que le duel entre l'Empereur et Horus laisse le premier moribond et coûte la vie au second. Rogal Dorn découvre l'Empereur mourant et le ramène sur Terra, pour l'installer dans le Trône d'Or afin de le préserver. La chute du Maître de Guerre met fin à l'alliance fragile entre les Renégats; certains quittent le Monde-trône pendant que d'autres sombrent dans les luttes intestines ou combattent les Loyalistes jusqu'au bout. Dans les semaines qui suivent, des équipes de purification pourchassent les Renégats survivants. Dans le même temps, l’arrivée des Space Wolves, des Ultramarines et des Dark Angels voit la formation de flottes qui initient la Grande Purge – dont le récit constituerait encore une toute autre histoire.